La trayectoria de O'Hara en Hollywood se extendió a lo largo de cinco décadas, iniciándose con la serie canadiense de comedia de sketches "Second City Television", que cofundó junto a Eugene Levy y gracias a la cual obtuvo su primer Emmy, además de cuatro nominaciones adicionales. Entre sus papeles destacados en cine figuran películas como "After Hours", "Beetlejuice" y las dos primeras entregas de "Home Alone", donde dio vida a la madre de Kevin, el personaje interpretado por Macaulay Culkin. O'Hara conservó una profunda amistad con Culkin y lo honró durante su ceremonia en el Paseo de la Fama en 2023.
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